Набожная Пульхерия спросила Афинаиду сохранила ли она девственность, и услышав положительный ответ, представила её императору. Афинаида произвела впечатление на императора, и он согласился с выбором сестры.
В этом году Аттик крестил Афинаиду, дочь философа Леонтия, и назвал её Евдокией.
Свадьба состоялась 7 июня 421 года.
К тому моменту, как Евдокия стала женой Феодосия, делами империи уже семь лет управляла его старшая сестра Пульхерия. Она в 16 лет дала обет безбрачия и за время своего «правления» превратила императорский дворец в подобие монастыря. В этом духе ею был воспитан Феодосий, и в эту аскетичную среду попала Евдокия, получившая в Афинах эллинское (языческое) воспитание и образование.
В конце 422 года Евдокия родила Феодосию дочь Евдоксию, ставшую позже женой императора Валентиниана III. Вскоре после рождения дочери 2 января 423 года Феодосий объявил Евдокию августой. Этим он уравнял её в достоинстве со своей сестрой Пульхерией и, как отмечают историки, с этого времени влияние Евдокии на Феодосия стало возрастать. Вскоре Евдокия родила вторую дочь, Флаккиллу умершую в 431 году.
Современники высоко отзываются о просвещённой императрице. Живший в одно время с ней церковный историк Сократ Схоластик заметил по поводу празднования византийской победы в 422 году над персами: «Да и сама супруга царя написала стихи героическим размером, потому что почиталась женщиной умной». Евдокия известна как талантливая поэтесса, сочинившая ряд произведений как на исторические, так и на религиозные темы.
Не без участия Евдокии в 425 году в Константинополе был открыт университет, в котором первенствующее место было отведено изучению греческой культуры и философии. В 428 году после появления несторианской ереси, Евдокия встала на сторону мужа, который симпатизировал Несторию и созвал Эфесский собор, не имея цели осудить его (Пульхерия же не разделяла взгляды брата и поддерживала Кирилла Александрийского). Несмотря на это, Собор осудил учение Нестория, с чем впоследствии согласился и Феодосий. Это был триумф Пульхерии, начинавшей было утрачивать свою роль в делах управления империей.
В 438 году Евдокия исполнила обет, что в случае супружества дочери она, подражая святой императрице Елене, совершит паломничество в Святую землю. В путешествии в Иерусалим она провела год. После торжественного шествия по всей Азии, где она в Антиохии, с высоты золотого престола, произнесла собственного сочинения речь в честь города, она прибыла в Иерусалим и была встречена Меланией Младшей, пользовавшейся незадолго перед тем её гостеприимством в Константинополе. В Иерусалиме она раздала обильные дары, пожертвовала для Голгофского придела великолепный золотой крест, осыпанный драгоценными камнями, присутствовала при освящении церкви, выстроенной Меланией и, пробыв несколько месяцев в Святом Граде, возвратились в Константинополь.
Среди реликвий, привезённых Евдокией из Иерусалима в Константинополь, были часть мощей первомученика Стефана, вериги апостола Петра (одну из цепей она отправила дочери в Рим) и Влахернская икона Божией Матери.
После возвращения в столицу влияние Евдокии заметно усилилось: префектом претории Востока стал её фаворит Кир из Панополя, учёный и поэт, близкий царице по эллинской культуре. Она заручилась поддержкой евнуха Хрисанфия, имевшего большое влияние на Феодосия, и вместе с ним приступила к отстранению Пульхерии от управления империей. Феофан Исповедник пишет, что сам Хрисанфий вошёл в доверие к Евдокии, чтобы использовать её для собственной цели по смене константинопольского патриарха, чему противилась Пульхерия.
По наущению евнуха Евдокия попросила Феодосия, чтобы тот повелел патриарху Флавиану посвятить Пульхерию, как давшую обет девственности, в диакониссы. Флавиан не стал противиться воле императора, но попросил Пульхерию «не допускать его к себе, чтобы не быть ему принуждену сделать ей какое-либо огорчение». Пульхерия, узнав о заговоре, не стала бороться и «удалилась в Евдомон на покой», а Феодосий и Евдокия «вознегодовали на Флавиана за то, будто он открывает тайны дома их». Такие действия Евдокии вызвали негодование у клерикальной партии, привыкшей управлять делами при Пульхерии, что привело к опале императрицы.
Около 441 года Евдокия была заподозрена мужем в любовной связи с Павлином, другом детства Феодосия II. Павлина сослали в Каппадокию, где в 444 году его казнили.
После этих событий Евдокия упросила царя отпустить её в Иерусалим для молитвы. Феодосий легко согласился на это, так как уже не чувствовал к Евдокии ничего, кроме ненависти, подозрительности и злобы, разжигаемыми его свитой.
После того, как Евдокия удалилась в Иерусалим, Пульхерия попыталась захватить всю её собственность. Согласно хронисту VII века Иоанну из Никну стороннику монофизитов, Пульхерия подготовила указ о переходе дворца и прочего имущества императрицы в её собственное владение. Когда Феодосий собрался подписать документ, он заметил дополнение: «Императрица Евдокия становится моей [Пульхерии] рабыней». Разгневанный император отослал сестру и перестал следовать её желаниям.
В 443 году Евдокия переехала в Иерусалим. Первое время она жила в нём как императрица, окружённая свитой, где выделялись священник Север и диакон Иоанн, которых она привезла вместе с собой из Константинополя. Правитель Иерусалима Сатурнин донёс об этом Феодосию и тот, всё ещё подозревая в гневе Евдокию в супружеской неверности, «дал повеление отрубить им головы». Евдокия отомстила доносчику за эту обиду, Сатурнин пал от рук убийц, возможно подкупленных или просто направляемых опальной императрицей.
После этого в жизни Евдокии начался новый период: Феодосий отозвал из Иерусалима всех составляющих её свиту императорских чиновников и, таким образом, лишил её преимуществ императорского звания. Она начала жить как частное лицо, но благодаря оставшимся у неё богатствам прославилась как щедрая благотворительница и устроительница церквей, монастырей и больниц. Рядом с базиликой Гроба Господня был построен великолепный дворец для иерусалимских епископов, она восстановила разрушенные более столетия назад стены Иерусалима, считая, что именно к ней относятся строки 50-го псалма: «Ублажи, Господи, благоволением (по гречески – Евдокия) Твоим, Сион, и пусть воздвигнутся стены Иерусалимские». Бурная строительная деятельность Евдокии была схожа с деятельностью императрицы Елены, в результате чего в легендах произошло их отождествление. Так коптское предание об обретении Животворящего Креста приписывает его находку Евдокии.
Христианство, став государственной религией Римской империи, в V веке ещё только формировало свою идеологию, разделяясь периодически на разные течения в попытках трактовать сущность Бога. Общепризнанные теологические взгляды, часто при поддержке власти, канонизировались на соборах, а отклоняющиеся от господствующей линии объявлялись ересями. Хотя ереси преследовались (но без истребления десятков тысяч отступников, как в более поздние века), в целом императорская власть относилась терпимо к инакомыслию, и особенно авторы этой эпохи хвалили за это императора Феодосия II.
Евдокия окружила себя в Иерусалиме аскетами и монахами, начала интересоваться вопросами христианского богословия, симпатизировать монофизитам и их лидеру Диоскору Александрийскому, одержавшему на Эфесском разбойничьем соборе в 449 году победу над православной партией. В 451 году учение монофизитов было осуждено Халкидонским собором, но Евдокия всё равно оставалась ему верна. Согласно Хронографии Феофана «монах Феодосий, муж погибельный, тотчас после Халкидонского собора отправился в Иерусалим, и узнавши, что царица Евдокия расположена к Диоскору низложенному собором, начал громко кричать против собора, обвиняя его в ниспровержении православной веры, чем привлёк на свою сторону царицу и монахов». То, что Евдокия так легко приняла проповедь Феодосия против Халкидонского собора, исследователи объясняют тем, что она считала этот собор – собором Пульхерии и поэтому была против него. В результате к моменту возвращения иерусалимского патриарха Ювеналия (на Эфесском соборе он поддержал Диоскора, а на Халкидонском отрёкся от монофизитов, был оправдан и возвращён на иерусалимскую кафедру) в городе был подготовлен бунт.
Не теряя времени, Евдокия наняла войско, вооружила монахов, поставила стражу на возведённые ею Иерусалимские стены и, когда Ювеналий, гордясь достигнутым званием патриарха, вступил в Иерусалим, его окружила толпа, настойчиво требовавшая, чтобы он проклял собор и отказался от своей подписи. Патриарх не согласился, и тогда мятежная толпа рассеялась по городу, отворила двери тюрьмы, предала избиению приверженцев Ювеналия и наконец ринулась в базилику гробницы Господней, где провозгласила Феодосия Иерусалимским патриархом.
